Drugi sezon obejmie wątek Kyoto Impure King Arc, który rozpoczął się w piątym tomie mangi: Pod koniec Ery Edo, demon znany jako Nieczysty Król Impure King zabił tysiące ludzi. Po pokonaniu demona rycerze Prawdziwego Krzyża (True Cross) zabezpieczyli jego lewe oko na terenie Akademii – lecz teraz ktoś je ukradł. Słysząc, że złodziej wziął dziecko za zakładnika, Yukio i Rin ruszają na pomoc. Śledztwo i pościg doprowadzają Rina i przyjaciół do Kioto i wplątują ich głęboko w złowieszczy spisek. Lecz czy świadomość, iż Rin jest synem szatana nie wbije klina pomiędzy nich?